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Malaria, Algas, Amebas y Usted: Desenredando las Relaciones Eucarióticas

Joel B. Dacks

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Los nuevos descubrimientos sobre los eucariotes, es decir, los organismos cuyas células tienen su ADN dentro de una membrana, están redefiniendo:

  • Al campo de estudio de cómo se relacionan los organismos, es decir, la filogenia
  • A la historia evolutiva de los eucariotes, y
  • Como hemos llegado a ser como somos.

January 2002

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Células de Escherichia coli cutilizan estructuras largas y delgadas llamdas flagelas para impulsarse. Fuente: NSF.gov.

Un árbol filogénico muestra como las especies están relacionadas y cuando se separaron.

Desde los tiempos de Aristóteles, los científicos han estado clasificando a los organismos vivos y buscando claves sobre las relaciones de parentesco entre las especies biológicas, es decir, su “filogenia.” La vida en la tierra puede clasificarse en tres tipos o dominios mayores:

  • Las Bacterias
  • Los Archaea
  • Los Eucariotes
La célula es la unidad fundamental de vida y la filogenia puede ayudar a rastrear su evolución.

Las bacterias, tales como E. coli, y los Archaea son organismos microscópicos con su ADN expuesto al resto de sus células. Por su parte, los Eucariotes son organismos cuyo ADN se encuentra contenido dentro de una membrana separada dentro de la célula. Los Eucariotes nos incluyen a nosotros, a los árboles en nuestros jardines, a los hongos en nuestras pizzas y a la mayoría del mundo vivo que podemos observar con nuestros ojos.

La determinación de las relaciones de parentesco entre los eucariotes puede tener aplicaciones muy prácticas. Por ejemplo, el descubrimiento de que los Microsporidios, una vez considerados como un linaje ancestral, se encuentran en realidad relacionados a los hongos,12,14 abrió formas potenciales inesperadas de combatir de estas plagas agrícolas y económicas. La filogenia de los eucariotes puede también proveer respuestas a un número de preguntas sobre como:

  • Algunos eucariotes adquirieron la habilidad de sobrevivir por medio de la simple exposición a la luz solar (fotosíntesis);
  • Como llegó a establecerse la maquinaria de producción de energía de nuestras células (las mitocondrias); y
  • Ultimadamente, cómo llegamos a ser como somos ahora.

Historia de la filogenia de los eucariotes

La morfología se enfoca en las características físicas de las cosas vivas.

Filogenia basada en la morfología
Por mucho tiempo la filogenia estuvo basada solamente en la morfología, es decir, en el estudio de los caracteres estructurales tales como la forma, el tamaño u otras características que un organismo puede poseer. Así fue como el mundo biológico visible fue enfrentado inicialmente y, con la llegada del microscopio, como mucho del mundo microscópico fue también estudiado. Este tipo de trabajo ha sido, y continúa siendo, inmensamente importante y es la manera en que hoy en día muchos organismos son clasificados.

La data molecular, como el ADN, es también utilizada para clasificar la vida.

Filogenia molecular
Los avances en la tecnología de secuenciación del ADN dieron origen a un nuevo campo de estudios evolucionarios: la filogenética molecular. La idea en la cual se basa este campo es que, por lo general, mientras más emparentados esten dos organismos, más similares serán sus secuencias de ADN. Esto se debe a que ellos no habrán tenido mucho tiempo para que se acumularan muchos cambios independientes en sus secuencias genéticas. Comparando estadísticamente las similitudes y las diferencias entre las secuencias de ADN de un mismo gen proveniente de varios organismos, podemos deducir el patrón de parentesco entre ellos. Este patrón generalmente se representa como un diagrama de árbol, muy parecido a un árbol genealógico. Mientras más cerca se encuentren dos linajes en el árbol, más cercana es su relación evolucionaria. Una convención estándar es que mientras más profunda (es decir, más cerca del tronco del árbol) se encuentra la separación entre los dos linajes, más lejana en el tiempo ocurrió la separación evolucionaria, es decir, la “especiación.”

Figura 1

Nuestra comprensión del paisaje eucariótico hacia el año 1991. Esto es el árbol de ssu rDNA vuelto a trazar de Sogin 1991 [22] y modificado de una figura en Dacks y Doolittle 2001 [5].

El análisis del primer gen mostró un árbol cuya radiación parecía una “corona”.

El análisis por computadora del primer gen usado extensamente en el estudio de la filogenia molecular, el gen llamado ssu rADN, nos dio una imagen aparentemente definitiva del paisaje eucariótico (ver Figura 1).22 Un número de linajes emergió en secuencia de la base del árbol, aparentemente correspondiendo a los linajes que se separaron evolutivamente del resto de los eucariotes cerca del comienzo de nuestra historia. Estos fueron seguidos por una radiación no resuelta (o “radiación en corona”) de grupos que incluyeron a los animales, a las plantas, a los hongos y a un número de linajes eucarióticos unicelulares, colectivamente llamados “protistas.”

La Atracción de la Rama Larga es un problema inherente cuando se toma en cuenta la filogenia.

Desafortunadamente, a medida que se acumularon más datos y se desarrollaron mejores métodos de análisis, la fortaleza de esta estructura comenzó a erosionarse. La filogenia derivada de los genes de proteínas no pareció concordar con este cuadro8, y más importante aún, se descubrió dentro de los análisis de computadora un tipo especial de problema dominante llamado La Atracción de la Rama Larga.10,18 El problema en estos análisis es que los genes que evolucionaron muy rápidamente fueron interpretados incorrectamente como genes relacionados.

En el caso de la filogenia de los eucariotes, esto:

  • Escondió varias relaciones verdaderas;
  • Hizo que otras relaciones parecieran verdaderas cuando no lo eran;
  • Nos llevó a la conclusión cuestionable de que organismos particulares eran especies muy antiguas; y
  • Cuando se llevaron a cabo compensaciones, desaparecieron muchas de las claras respuestas provistas por nuestro cuadro inicial de las relaciones entre los eucariotes.

Sin embargo, debemos señalar que no todos los estudios del ssu rADN fueron sujetos a la Atracción de la Rama larga. La secuencia del gen ssu rADN aún es el mejor lugar para comenzar a estudiar a un organismo nuevo y es muy útil para esclarecer las relaciones específicas, tal y como se discutirá más adelante. Sin embargo, este gen parece no ser la respuesta principal al esclarecimiento de las relaciones generales entre los eucariotes.

Además del gen ssu rADN, los científicos han tratado de utilizar un número de otros genes individuales para reconstruir el árbol de los eucariotes. Cada intento se ha enfrentado con problemas similares al de la Atracción de la Rama Larga y a la incertidumbre.7,11,13,21 La Atracción de la Rama Larga no es un fenómeno restringido al gen ssu rADN pero puede afectar a cualquier juego de datos moleculares donde las diferentes secuencias han evolucionado a tasas muy diferentes.

Varias explicaciones han sido dadas para las inconsistencias en los diferentes árboles eucarióticos.

Frente a la incertidumbre que rodea a las relaciones entre los eucariotes, hasta se ha propuesto que el resolver estas relaciones puede ser imposible, debido a verdaderas razones biológicas.18,19 Una teoría llamada “el big bang eucariótico” (o “la gran explosión eucariótica”) sugiere que la razón por la cual los investigadores no pueden encontrar relaciones claras entre los grupos principales es que estos grupos evolucionaron muy rápidamente los unos de los otros. Esta separación de los grupos en especies ocurrió tan rápidamente que no ha habido tiempo de acumular suficientes cambios en los genes que los científicos estudian para que estos permitan elucidar los patrones de relación.

Avances recientes

Nuevos descubrimientos están ayudando a resolver el árbol eucariótico.

Sin embargo, en el año 2000 y a comienzos del 2001 una serie de avances recientes han enfatizado que las relaciones específicas de gran escala son, de hecho, discernibles. La construcción pieza por pieza de una estructura exhaustiva en el árbol eucariótico puede ser la manera correcta de enfrentar el estudio de la filogenia eucariótica.

1. ¿Están relacionadas las algas rojas con las algas verdes? ¿Quién atrapó al primer cloroplasto?

Partes de nuestras células son bacterias “domesticadas”.

En la década de los 70 se hizo el impactante descubrimiento que varias partes integrales de nuestra maquinaria celular, tales como la mitocondria que produce energía y el cloroplasto que cosecha luz, son en realidad bacterias capturadas y permanentemente residentes. Esta idea, en realidad propuesta por primera vez en 190516, fue resumida y actualizada en la “teoría endosimbiótica serial.”15 A pesar de que esta teoría fue altamente controversial en su tiempo, la filogenia molecular de los genes de los cloroplastos y de las mitocondrias apoyó fuertemente a la teoría y ahora es ampliamente aceptada. Sin embargo, aún existe un número de preguntas importantes.

Un acertijo: ¿Cuántas veces un organismo absorbió a otros para convertirse en plantas?

Quizás la pregunta principal es cuántas veces los eucariotes de la antigüedad capturaron bacterias y las convirtieron en cloroplastos. Esta no es una pregunta pequeña sino que involucra a las relaciones entre los tres mayores grupos de eucariotes:

  • Las algas rojas (como la capa exterior de los rollos de sushi)
  • Las plantas terrestres y las algas verdes (como los árboles, las hierbas y la lana verde que crece en las peceras)
  • Un grupo de protistas llamados los glaucófitos o glaucocistofitos.

Parece ser que los tres grupos han capturado bacterias y las han convertido en cloroplastos. Si los grupos están relacionados, entonces la captura de las bacterias probablemente ocurrió una sola vez, llevada a cabo por su ancestro común. Sin embargo, si no están relacionados, ellos pueden haber capturado a sus propios cloroplastos independientemente. El análisis de los genes de los cloroplastos sugiere que los tres grupos están estrechamente relacionados, pero los genes nucleares, hasta ahora, han sido inconclusos o moderadamente en apoyo de que los tres grupos no están relacionados.

Ahora se especula que todas las plantas tienen un ancestro común.

Sin embargo, a principios del año 2000 una publicación conjunta de grupos franceses y españoles dieron un fuerte peso a una de las opciones.17 Utilizando análisis de genes simples y de genes en combinación, estos grupos mostraron que las algas rojas y las verdes están estrechamente relacionadas. Los glaucófitos estaban solo débilmente agrupados con las algas verdes y rojas en este análisis, pero otra evidencia apunta fuertemente a que los glaucófitos están relacionados a las algas rojas.23 Conjuntamente, esto sugiere que, de hecho, los tres grupos descendieron de un ancestro común (Nota: para una opinión contraria ver la referencia [23]). La unión de estos grupos de algas (ver Figura 2) es un paso mayor en la resolución del árbol de los eucariotes y apunta fuertemente hacia una captura única original de una bacteria que eventualmente se convertiría en el cloroplasto.

Figura 2.

Nuestra comprensión del paisaje eucariótico hacia el año 2001. Esta imagen fue modificada de una figura en Dacks y Doolittle 2001 [5].

2. Algas y más allá: ¿Cuándo el captor se convierte en el capturado?

Las criaturas acuáticas fotosintéticas son comunes y numerosas.

El término “alga” incluye muchas formas de vida.
  • Muchas se han clasificado en un gran grupo denominado los estramenopilos, también llamados heterocontos o cromistas.4 Éstos incluyen al kelp gigante (alga marina), a las diminutas diatomeas y a las algas doradas de nuestros lagos y océanos.
  • Otra criatura marina común es el dinoflagelado que causa la Marea Roja. Estos están relacionados, dentro de un grupo de protistas llamados alveolazos, a organismos tan diversos como el ciliado Paramecium (altamente conocido en laboratorios de biología de la escuela secundaria) y el parásito que causa la malaria o paludismo, el Plasmodium, un apicomplejo.

Lamentablemente, nunca se ha clarificado si uno o ambos de estos consorcios encajan dentro del esquema mayor de relaciones entre los eucariotes.

Nuevas investigaciones apoyan la idea que los captores han sido capturados ellos mismos.

En un artículo científico que se ha hecho muy famoso9 publicado en el año 2001, un grupo de canadienses de la Universidad de British Columbia mostró que los heterocontos y los alveolados están enlazados evolutivamente (ver Figura 2). Este equipo descubrió que estos grupos comparten un reemplazo genético particular dentro de su aparato fotosintético. No solo une a este grupo el análisis de cómputo de este gen, sino también el hecho que todos ellos comparten esta característica extremadamente rara, lo cual hace muy posible que ellos compartan un ancestro común. Este descubrimiento no solo une a un porcentaje mayor de la diversidad eucariótica conocida, sino también responde a varias preguntas fundamentales sobre la evolución de la fotosíntesis. El cloroplasto es una maquinaria tan útil que los organismos que lo capturaron por primera vez fueron ellos mismos capturados e incorporados, creando en esencia una célula dentro de una célula dentro de otra célula. La unión de los alveolados y de los estramenopilos en un nuevo grupo llamado los Cromoalveolados4 sugiere que su ancestro común fue un eucariota que capturó a una alga roja y la hizo actuar como un cloroplasto.

3. Del fondo de los lagos a las entrañas de las termitas: ¿Lecciones en la pérdida de las mitocondrias?

Algunos eucariotes no exhiben características típicas de eucariotes.

A veces se descubren organismos que aparentan no estar relacionados con el resto de la vida eucariótica. Un ejemplo es el Trimastix, que vive en los sedimentos de los lagos y de los océanos. Este organismo fue descrito por primera vez en 1886 pero fue prácticamente olvidado y no estudiado hasta finales de la década de 1990. Este organismo no posee mitocondrias pero se ha sugerido que posee una mitocondria vestigial. Trimastix comparte un número de características con un grupo más o menos suelto de parásitos y de organismos marinos llamados los excavados. Algunos excavados no poseen mitocondrias, mientras que otros sí las tienen; estas mitocondrias tienen la apariencia que pensamos tenían las mitocondrias originales. En una época se pensó que estos excavados sin mitocondria podían ser los linajes antiguos que evolucionaron antes de que el ancestro del resto de los eucariotes capturara a la mitocondria original.3 Sin embargo, los científicos ahora creen que la mayoría de estos excavados probablemente ya tenían mitocondrias pero que luego las perdieron.20

Existen aún algunos eucariotes “misteriosos”.

Los organismos olvidados por mucho tiempo, como el Trimastix son fascinantes. Sin embargo, igualmente interesantes son los organismos cuyas relaciones filogenéticas son aún un misterio después de 100 años de estudio. Este fue el caso de las oxymonads (ver Figura 3), un grupo de protistas que viven en simbiosis en las entrañas de las termitas y que les permiten a las termitas digerir la madera.2

Figura 3.

Dibujo de Oxymonas, un protista de oxymonad. Esta imagen fue modificada de Brugerolle y Konig 1997 [2].

La investigación mas reciente del autor da una luz a los eucariotes no comunes y no clasificados.

Este año, sin embargo, en una colaboración entre mi persona y un grupo de colegas internacionales, la respuesta parece haber sido elucidada.6 Obtuvimos la primera secuencia del gen ssu rADN de Trimastix y de oxymonads y, después de chequear por posibles efectos de Atracción de la Rama Larga, mostramos por análisis de computadora de estos genes que las oxymonads y Trimastix se relacionan cercana y específicamente.

Esto quiere decir que:

  • Dado que las oxymonads no poseen mitocondrias pero están relacionadas a Trimastix (el cual probablemente posee mitocondrias modificadas), es posible que las oxymonads tuvieron mitocondrias en algún momento pero las perdieron.
  • Las oxymonads y Trimastix en conjunto pueden ser un buen modelo para examinar el proceso de pérdida de las mitocondrias.
  • Dos grupos mayores de organismos (ver Figura 2), cuyas relaciones filogenéticas estaban previamente en duda, se encuentran ahora bien basados.

4. Bases de datos concatenadas: las voces filogenéticas por encima del ruido

Nuevos métodos examinan genes en grupos en vez de individualmente.

A pesar de la aparente falta de resolución en la estructura general del árbol de los eucariotes, donde un solo tipo de evidencia es utilizado, es posible que una nueva estrategia pueda resolver este problema. Mientras que un solo gen puede no tener suficientes diferencias para permitir resolver las relaciones entre los grupos principales de eucariotes, el uso de las diferencias acumuladas en un número de genes puede darnos la respuesta. Este método ha sido adoptado por investigadores de la Universidad de Dalhousie. A finales del año 2000, los investigadores unieron a los marcadores de proteínas más usados en una sola base de datos combinada (o concatenada), obteniendo resultados extraordinarios.1

Este análisis de la base de datos concatenada provee evidencias fuertes para varias relaciones que antes estaban débilmente apoyadas o que no se habían visto.

Esta nueva manera de computar la filogenia ya ha resuelto algunos misterios.
  • Se demostró un gran agrupamiento de las amebas;
  • Las amebas fueron ligadas a una serie de grupos que incluye a los animales y a los hongos;
  • Los euglenozoa (incluyendo al agente causal de la enfermedad del sueño de África) y los heterolobosea (el agente que causa la meningoencefalitis amébica) fueron unidos en forma convincente; y
  • Algunas de las relaciones más altas en la jerarquía también fueron apoyadas, incluyendo las algas rojas y verdes con los cromalveolados.

El gran avance no fue que se recuperó una relación única, sino el hecho de que todas ellas fueron demostradas con el mismo análisis y que ellas fueron consistentes con las piezas únicas de evidencia convincente presentadas arriba.

¿A donde vamos ahora?

Conclusión: Nuevos enfoques pueden eventualmente revelar la relación entre eucariotes.

Por un tiempo pareció que el poder resolver las relaciones entre los grupos mayores de eucariotes era una tarea sin esperanza. Los eucariotes probablemente evolucionaron rápidamente en los grupos mayores que ahora observamos. Sin embargo, en el último año o un poquito más, hemos visto que el ensamblaje del árbol de los eucariotes puede ser posible (ver Figura 2). Debemos abandonar nuestra esperanza por una resolución rápida. Es poco probable que un solo gen pueda darnos todas las respuestas. Pero, con el uso de varios métodos, la determinación de las relaciones entre los eucariotes puede llevarse a cabo. Esto va a ser una tarea difícil, pero ¿Qué más podemos esperar sobre un reto de tan grandes proporciones como la reconstrucción de eventos que ocurrieron miles de millones de años atrás y navegar la red de la vida que vemos a nuestro alrededor?

Nota del Editor: Algunos de los temas de este artículo, así como la reconstrucción de la célula eucariótica ancestral y la aplicación de la genómica a estas preguntas está cubierta en algo más detalle en [5].

Agradecimientos: El autor quiere agradecer a W. Ford Doolittle por su supervisión. También agradece a W. Ford Doolittle, Gurston Dacks, Patrick Keeling, Barbara Dacks, Karen Slevinsky, Maureen O’ Malley, David Dacks y a un revisor anónimo por sus comentarios críticos al manuscrito. Apoyo financiero ha sido provisto por la Fundación Walter C. Sumner y por el Instituto Canadiense para Investigaciones en Salud (C.I.H.R.) a través de la beca para estudios de doctorado, así como una beca del C.I.H.R. número MT4467 a W. Ford Doolittle.

Joel Dacks recibió su Master en Ciencias en Zoología de la Universidad de British Columbia y su Grado en Ciencias en Bioquímica de la Universidad de Alberta. Su trabajo se enfoca en la evolución de la biología de la célula eucariótica. Ha publicado varios artículos que proveen unos de los primeros datos moleculares sobre dos clases de eucariotes taxonómicamente separadas. Actualmente, Dacks está llevando a cabo sus estudios de doctorado con W. Ford Doolittle en la evolución del sistema de la endomembrana eucariótica, trabajando en el Instituto Canadiense de Investigaciones Avanzadas, parte del Departamento de Bioquímica y Biología Molecular de Universidad de Dalhousie, Halifax, N.S., Canadá. Nota del Editor: Actualmente, Joel Dacks es investigador en el Museo de Historia Natural de Londres y en la Universidad de Newcastle en el Tyne.
http://www.ncl.ac.uk/microbial_eukaryotes/joelbdacks.html

Malaria, Algas, Amebas y Usted: Desenredando las Relaciones Eucarióticas

Estas referencias están en inglés. Las referencias no han sido traducidas al español dado que la mayoría de los artículos citan fuentes en el idioma inglés.

  1. Baldauf, S. L., A. J. Roger, I. Wenk-Siefert and W. F. Doolittle. 2000. “A kingdom-level phylogeny of eukaryotes based on combined protein data.” Science 290: 972-977.
  2. Brugerolle, G. and H. Konig. 1997. “Ultrastructure and organization of the cytoskeleton in oxymonas, an intestinal flagellate of termites.” Journal of Eukaryotic Microbiology 44: 305-313.
  3. Cavalier-Smith, T. 1983. “A 6-kingdom classification and a unified phylogeny.” Pp. 1027-1034 in H. E. A. Schenk and W. Schwemmler (eds.) Endocytobiology II. Walter de Gruyter, Berlin.
  4. Cavalier-Smith, T. 1999. “Principles of protein and lipid targeting in secondary symbiogenesis: Euglenoid, dinoflagellate, and sporozoan plastid origins and the eukaryote family tree.” J. Euk. Micro. 46: 347-366.
  5. Dacks, J. B., and W. F. Doolittle. 2001. “Reconstructing/Deconstructing the earliest eukaryotes. How comparative genomics can help.” Cell 107: 419-425.
  6. Dacks, J. B., J. D. Silberman, A. G. Simpson, S. Moriya, T. Kudo, M. Ohkuma and R. J. Redfield. 2001. “Oxymonads are closely related to the excavate taxon Trimastix.” Mol Biol Evol 18: 1034-1044.
  7. Edgcomb, V. P., A. J. Roger, A. G. Simpson, D. T. Kysela and M. L. Sogin. 2001. “Evolutionary relationships among ‘jakobid’ flagellates as indicated by alpha- and beta-tubulin phylogenies.” Mol Biol Evol 18: 514-522.
  8. Embley, T. M. and R. P. Hirt. 1998. “Early branching eukaryotes?” Curr Opin Genet Dev 8: 624-629.
  9. Fast, N. M., J. C. Kissinger, D. S. Roos and P. J. Keeling. 2001. “Nuclear-encoded, plastid-targeted genes suggest a single common origin for apicomplexan and dinoflagellate plastids.” Mol Biol Evol 18: 418-426.
  10. Felsenstein, J. 1978. “Cases in which parsimony or compatibility methods will be positively misleading.” Systematic Zoology 25: 401-410.
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  12. Hirt, R. P., J. M. Logsdon, Jr., B. Healy, M. W. Dorey, W. F. Doolittle and T. M. Embley. 1999. “Microsporidia are related to fungi: evidence from the largest subunit of RNA polymerase II and other proteins.” Proc Natl Acad Sci USA 96: 580-585.
  13. Keeling, P. J. and W. F. Doolittle. 1996. “Alpha-tubulin from early-diverging eukaryotic lineages and the evolution of the tubulin family.” Mol Biol Evol 13: 1297-1305.
  14. Keeling, P. J. and G. I. McFadden. 1998. “Origins of microsporidia.” Trends Microbiol 6: 19-23.
  15. Margulis, L. 1970. Origin of Eukaryotic Cells: Evidence and Research Implications for a Theory of the Origin and Evolution of Microbial, Plant, and Animal Cells on the Precambrian Earth. Yale University Press, New Haven.
  16. Mereschkowsky, C. 1905. <ber Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche>. Biol Zentbl 25: 593-604. English translation in Martin, W. and Kowallik, K.V. (1999) Eur J Phycol 34: 287-295
  17. Moreira, D., H. Le Guyader and H. Phillippe. 2000. “The origin of red algae and the evolution of chloroplasts.” Nature405: 69-72.
  18. Philippe, H. and A. Adoutte. 1998. “The molecular phylogeny of eukaryota: solid facts and uncertainties.” Pp. 25-56 in G. Coombs, K. Vickerman, M. Sleigh and A. Warren (eds.) Evolutionary relationships among Protozoa. Chapman & Hall, London.
  19. Philippe, H., A. Germot and D. Moreira. 2000. “The new phylogeny of eukaryotes.” Curr Opin Genet Dev 10: 596-601.
  20. Roger, A. J. 1999. “Reconstructing early events in eukaryotic evolution.” The American Naturalist 154: S146-S163. (Note: This is an excellent review of the issue of whether excavates had mitochondria at one time and then lost them)
  21. Roger, A. J., O. Sandblom, W. F. Doolittle and H. Philippe. 1999. “An evaluation of elongation factor 1 alpha as a phylogenetic marker for eukaryotes.” Mol Biol Evol 16: 218-233.
  22. Sogin, M. L. 1991. “Early evolution and the origin of eukaryotes.” Cur. Op. Gen. Dev. 1: 457-463.
  23. Stiller, J. W., J. Riley and B. D. Hall. 2001. “Are red algae plants? A critical evaluation of three key molecular data sets.” J Mol Evol 52: 527-539. (Note: In this paper Stiller, Riley and Hall argue the Moreira et al. evidence for the claim that red and green plants are closely related. Stiller’s group re-examines the three major datasets supporting this claim and point to problems within each dataset. The major result from Moreira et al. is disputed on the basis that all of the DNA similarities supporting the grouping of red and green plants are only present in one half of the molecule. Stiller et al. suggest that this indicates that some force other than recent common descent is causing those similarities, possibly some constraint on how the molecule has to function in red and green algae.)

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